I «Gamlebyen» finner en først og fremst bygninger Christiania – Oslo – og fra byens forsteder, bl.a  Hammersborg og Enerhaugen, men her er også hus fra Brevik og Kragerø.

Christiania

I 1624 ble Oslo totalødelagt i den siste av en lang rekke store branner. På Christian IVs bud ble byen gjenoppført lenger vest, nærmere Akershus festning. Den nye byen, som fikk navnet Christiania, ble regulert i rettvinklede kvartaler med brede gater, egnet til å hindre brannspredning. Et brudd med vante forhold var påbudet om å bygge «med Steen af Grund». Mindre bemid­lede kunne bygge «på dansk maneer mellem Stænger muret med høie Tag. så Ilden ... ikke så letteligen kunde blive liggende». Dette førte til at byen, med sine ca 330 eiendommer, fikk et nordeuropeisk småbypreg. Det ble anlagt forsvarsverker rundt ­byen. Volllinjen definerte byens utstrekning for lang tid framover.

Bjørvika var byens havn, og her bodde de rikeste borgerne. Havneområdet ble stadig utfylt, slik at det oppstod nye gater og kvartaler over gammel sjøbunn. Byens territorium omfattet også forste­dene og «bymarken», fire Aker-gårder som ble lagt til byen. Borgerne kunne her leie løkker til beite og slått for hus­dyr. Det var bygge- og boforbud i marken, bare løer var tillatt. Utover på 1700-tallet ble byggeforbudet uthult ved at velstilte borgere oppførte land­steder i tilknytning til løene.

Bebyggelsen i sentrum, med hus i en og to etasjer, de fleste fra 1600-tallet, var i store trekk stabil fram til ca 1850. Omgitt av jernbanestasjoner på to sider, havnen på den tredje og industristrøkene på den fjerde, ble kvadra­turen, Christian IVs by, deretter et pressområde der boliger og småhånd­verk ble fordrevet av kontorer og grossisthandel. Med stigende tomtepris­er steg også kravet til utnyttelse av grunnen, og den lave bebyggelsen måtte falle for en storstilt byfornyelse som kulminerte i 1899.

Gamlebyen

Det eldste huset i «Gamlebyen» er bindigsverksbygningen fra Tollbugata 14 i Oslo (egentlig Vaterstrædet i Christiania). Bygningen ble påbegynt på slutten av 1600-tallet og videre utbygd tidlig på 1700-tallet. «Gamlebyen» inneholder også bl.a. Collett- og Cappelengården  Det er flere forstadstadshus i «Gamlebyen» deriblant to hus fra tidlig 1800-tall fra Hammersborg, mens de  fem små husene fra Enerhaugen er fra midten av 1800-tallet.